El Aeropuerto de Teterboro es el aeropuerto en funcionamiento más antiguo del área de la ciudad de Nueva York. Walter C. Teter (1863–1929​) adquirió los terrenos en 1917,​ y North American Aviation operó una planta de fabricación en el lugar durante la Primera Guerra Mundial. Tras la guerra, el aeropuerto sirvió como base de operaciones para Anthony Fokker, el diseñador aeronáutico neerlandés. El primer vuelo desde el emplazamiento actual del aeropuerto se realizó en 1919.[cita requerida] En 1926, Colonial Air Transport, con base en Teterboro, fue la primera empresa privada en transportar correo por vía aérea.

Durante la Segunda Guerra Mundial, el Ejército de los Estados Unidos operó en el aeropuerto. La Autoridad Portuaria de Nueva York y Nueva Jersey llegó a un acuerdo con Frederic Wehran el 12 de agosto de 1948 para adquirir el aeropuerto por 3,015 millones de dólares. En el momento de la firma del acuerdo, la Autoridad Portuaria entregó a Wehran 100 000 dólares. El resto, oficializado el 2 de abril de 1949, consistió en 1,4 millones de dólares en bonos y 548 000 dólares en efectivo. El monto restante se destinó a cancelar la hipoteca del aeropuerto, valorada en 967 000 dólares.​ Posteriormente, la Autoridad Portuaria arrendó el aeropuerto a Pan American World Airways (y a su organización sucesora, Johnson Controls) durante 30 años, hasta el 1 de diciembre de 2000, cuando asumió la responsabilidad total de las operaciones de Teterboro.​

Desde 1977, las aeronaves con un peso superior a 100 000 libras (45,4 t) no tienen permitido despegar de Teterboro, lo que en la práctica prohíbe las operaciones comerciales. En 2003, el congresista estadounidense Steve Rothman contribuyó a la aprobación de una ley federal que codificó esta prohibición, citando el excesivo ruido en las zonas residenciales circundantes.​

En 2019, el Aeropuerto de Teterboro quedó por detrás del Aeropuerto Republic en número total de operaciones de aeronaves por 46 047 (173 625 en TEB frente a 219 672 en FRG), lo que lo convirtió en el segundo aeropuerto de aviación general con mayor actividad de la región y el quinto aeropuerto más transitado si se incluyen las operaciones del Aeropuerto Kennedy (463 198), el Aeropuerto Newark (449 543) y el Aeropuerto LaGuardia (374 539).​

En 2020, durante la pandemia de COVID-19, el aeropuerto experimentó una importante disminución en el número total de operaciones de aeronaves, con una reducción del tráfico hasta 86 465 operaciones (una diferencia de 87 160 vuelos); sin embargo, Teterboro superó al Aeropuerto Republic en vuelos transitorios, mientras que Republic registró un mayor volumen de tráfico local de aviación general, con 165 250 vuelos durante la pandemia.​