El aeropuerto tiene sus orígenes en la Segunda Guerra Mundial. En 1941 la base aérea de RAF Eglinton fue inaugurada, albergando esta el Escuadrón 133 de la RAF que operó cazas Hurricane en defensa de la ciudad. En 1942 la base fue ocupada por el Escuadrón 41 de la RAF. Tras el conflicto armado gran parte de los terrenos regresaron a sus propietarios originales. El nombre inicial del aeropuerto fue el de Aeropuerto de Londonderry Eglinton y fue normalmente mencionado sólo como Eglinton. Unas pocas actividades comerciales pudieron ser efectuadas en el aeródromo durante los sesenta cuando Emerald Airways operó un vuelo a Glasgow. Durante los setenta el único vuelo en Eglinton fue efectuado por Eglinton Flying Club que aun sigue a día de hoy en el aeropuerto. En 1978 el consorcio de la ciudad de Londonderry decidió adquirir el aeródromo con vistas a mejorar la infraestructura de transporte en el noroeste de Irlanda. El aeropuerto ha ido creciendo desde entonces con vuelos chárter privados de corto alcance a varios destinos en las islas británicas. Loganair introdujo el primer vuelo regular entre Londonderry y Glasgow en 1979, una ruta recientemente suprimida debido a los elevados costes de combustible. Esta fue la única ruta durante diez años hasta que Loganair introdujo un vuelo diario adicional a Mánchester en 1989. Aer Arann operó vuelos a Mánchester y Birmingham durante un corto periodo de tiempo.​ A finales de 2008, British Airways, operado por Loganair bajo acuerdo de…