El aeropuerto fue inaugurado el 11 de julio de 1935, al norte de Dresde.​ Aunque fue concebido como aeropuerto comercial, su importancia militar aumentó drásticamente durante los siguientes años, bajo el Tercer Reich. Durante la Segunda Guerra Mundial fue utilizada exclusivamente con propósitos militares. Intentos por destruir los edificios y equipamiento, previa a la ocupación de Dresde por parte de las tropas aliadas, fueron infructuosas debido a la resistencia de los empleados del aeropuerto civil. Durante los siguientes años, el aeropuerto fue utilizado como un centro de entrenamiento de la Armada Soviética. Fue reinaugurada para el tráfico comercial el 16 de junio de 1957. En 1959 se retomaron los servicios internacionales, principalmente a los países del bloque oriental. A mediados de la década de 1950, el gobierno de República Democrática Alemana decidió impulsar su propia industria de aviones. Como centro de esta industria fue designada Dresde y, desde entonces, la importancia del Aeropuerto de Klotzsche se incrementó considerablemente. En 1961, sin embargo, el gobierno se dio cuenta de que este intento de industria había fracasado. Las plantas existentes pasaron a ser utilizadas como instalaciones de mantenimiento y, desarrollo y producción de aeronaves, pero en menor escala. Tras la Reunificación alemana, el aeropuerto fue expandido y los vuelos hacia las capitales de Europa Occidental fueron incorporadas. El tráfico se incrementó siete veces durante la primera…