El aeropuerto fue inaugurado en 1963 en terrenos ganados al estuario del Tay. Originalmente tenía una pista de aterrizaje de hierba de 900 m (2953 pies). El primer vuelo regular comenzó el 5 de julio de 1966, con un vuelo a Glasgow. Una quincena más tarde se añadieron los vuelos a Turnhouse y Prestwick.​ El servicio fue cancelado el 31 de octubre de 1967 después de que British Eagle reportase pérdidas superiores a la 10 000 libras. En esta época el control del Concilio de la ciudad de Dundee cambió de los Laboristas a los Conservadores y el aeropuerto fue cerrado usándose sus terrenos por la Universidad de Dundee como campos deportivos. Cuando el control del consorcio regresó a manos Laboristas el aeropuerto fue reabierto.​ La pista de hierba fue reemplazada por una pista de 1100 m (3609 pies) pavimentada en los setenta y ampliada hasta alcanzar su extensión actual de 1400 m (4593 pies) en los noventa. El aeropuerto recibió el estatus de "aeropuerto aduanero" el 16 de abril de 1982​ y las luces de franja de pista fueron añadidas en 1983.​ La terminal actual fue inaugurada en 1997 por el entonces CComisario europeo del transporte Neil Kinnock. Ramsay World Travel también opera un vuelo chárter semanalmente desde Dundee hasta Jersey en los meses de verano en colaboración con Lewis's Holidays, y en 1996 pusieron en marcha una serie de vuelos semanales a Mallorca usando un avión BAe 146 que tenía que aterrizar en Bournemouth/Southend para repostar. Business Air y más tarde…