Se inauguró el 20 de marzo de 1980 en la actual ubicación, durante el régimen militar de Alfredo Stroessner, y fue bautizado como Aeropuerto Internacional "Presidente Stroessner" en honor al propio dictador. Tras el derrocamiento de Stroessner y la restauración de la democracia en 1989, volvió a llamarse Aeropuerto Internacional "Silvio Pettirossi" -en recuerdo de Silvio Pettirossi, pionero de la aviación paraguaya-. Entre 1938 y 1980, el aeropuerto Silvio Pettirossi operaba donde hoy día se encuentra el edificio del Grupo Aerotáctico de la Fuerza Aérea Paraguaya.​​ La obra del nuevo aeropuerto inaugurado en 1980, costó cerca de USD 35 millones, fue llevada a cabo por la constructora Benito Roggio e Hijos S.A. y ECCA S.A.; a cargo de los arquitectos Raña Veloso, Forster, Torcello y Decoud, mediante la ley N.º 618 de fecha 22 de diciembre de 1976. Actualmente operan en total de once aerolíneas de siete países. El aeropuerto sirve como centro de operaciones de LATAM Paraguay, Paranair y Sol del Paraguay. El edificio de la terminal se divide en dos plataformas: la plataforma norte (puertas 5 y 6) y la plataforma sur (puertas 1-4). En total 6 mangas telescópicas​ operan para atender los vuelos nacionales e internacionales. El 26 de diciembre de 2012 iniciaron las obras de ampliación y refacción del aeropuerto, duplicando la cantidad de pasajeros que circulen por esta terminal a 2 millones por año.