El aeropuerto se abrió en 1934, cuando Eric Gandar Dower intentó enlazar las islas del norte de Escocia con Londres. Durante la Segunda Guerra Mundial en campo de vuelos se convirtió en una base militar de la Royal Air Force, y a pesar de que se llegaron a estacionar cazas para proveer protección frente a los ataques alemanes desde Noruega, fue usado principalmente como centro de reconocimiento fotográfico aéreo. El aeropuerto fue nacionalizado en 1947 y su gestión se cedió a la British Airport Authority (BAA) en 1975. Tras el descubrimiento de petróleo en el mar del Norte, las operaciones con helicópteros comenzaron en 1967, enlazando el creciente número de plataformas petrolíferas con tierra firme, hasta llegar a convertirse en el primer helipuerto de Europa. El aeropuerto de Aberdeen tiene 37.000 movimientos anuales de aeronaves de ala giratoria, que transportan a 468.000 pasajeros anuales. Los helicópteros suman la mitad del total de movimientos del aeropuerto. Hasta marzo de 2005, el aeropuerto permanecía cerrado entre las 22:30 y las 06:00 debido a restricciones del nivel de ruido, pero el ayuntamiento de la ciudad eliminó la prohibición y, a pesar de las quejas de algunos residentes, el aeropuerto opera en la actualidad 24 horas al día.